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東京灣海底突然發生爆炸，總理輔助官赤坂（竹野內豐 飾）等保守派官員認為是自然災害造成；唯副長官矢口（長谷川博己 飾）卻指出海中可能有巨型生物。突然，巨獸「哥斯拉」登陸東京灣，對新宿、澀谷、鐮倉一帶大肆破壞，全國陷入恐慌。國際對事件關注，美國派出特使加代子（石原里美 飾）前往當地介入，她卻要求尋找一位能源部的失蹤教授。日本出動海陸空自衛隊，準備與哥斯拉決一死戰，卻發現哥斯拉體內有大量輻射，可能引爆新一次核危機…...

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卡美拉與加歐斯決戰後的冬天，北海道降下流星雨，同時一顆隕石墜落在支笏湖南西方約一公里處，陸上自衛隊第11師團隨即派出化學防護小隊，渡良瀬佑介二佐與花谷陸尉深入調查發現隕石似乎帶來了某種不明物體。 五天後，事件的原兇開始現身，札幌市地下鐵的電車在隧道內遭到不明生物攻擊，北海道札幌市的薄野出現巨大植物，巨大植物竄出一群體長3m，類似昆蟲的甲殼類生物。 怪蟲(Legion)與植物是與隕石一起飛來的地球外物體，兩者屬於共生關係，Legion會藉由啃食矽酮並分泌氧氣來製造植物(草體)，並藉由爆炸散佈種子...

1995年時（即首部曲：卡美拉1時的東京），比良坂綾奈一家人因為加歐斯來襲而準備離開東京，此時卡美拉受到加歐斯的攻擊而墜落，但在起身時卻破壞了綾奈的家，綾奈的父母來不及逃出因而喪生。目睹這一切的綾奈，認為是卡美拉殺死了她的家人，從此開始憎恨卡美拉.... 1999年，長峰博士在赤道附近的調查發現了加歐斯的變異種，同一時間前後，也有科學家在日本西南方的深海中發現了大量卡美拉枯骨遺留下的一處神秘地點。 父母喪生後，借住在鄉下親戚家的綾奈飽受同學欺負，有一天綾奈被霸凌者叫到供奉一個東西叫做"柳星張"...

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一艘載有放射性物質的貨船在太平洋上觸礁，而這顆謎一般的巨大漂流環礁，似乎是自己靠上來的，海上保安廳與保險公司派遣人員前往調查，調查後發現環礁上面有大量勾玉，與一片寫著亞特蘭提斯古文的石版。 最後の希望・ガメラ、時の揺りかごに託す。災いの影・ギャオスと共に目覚めん。 (最後的希望・卡美拉・託付於時間的搖籃中・與災厄的陰影・卡歐斯一起覺醒) 而後海上保安廳與保險公司發現，這並非普通的漂流環礁不是一般的礁石，而是生物.... 同時神姬島有發出一通無線電訊息，『鳥！巨大的鳥啊啊啊！』，求救者只留...

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自從大學畢業後，“我”（林原惠配音）獨自一人在東京打拼。 一向行為怪異的弟弟，某天做出了一個奇怪的預言，他說東京在第二天即將毀滅。 這樣的話有誰會相信呢？ 可是，詭異的事情就是如此悄然發生。 喧囂的東京街頭，不知來自何處的火星紛紛聚集，盤桓在樓宇之間，城市的上空。 俄而巨神兵巨大的身形出現在人們的頭頂。 他手執火一般的長矛，嘴裡伸出炮筒，瞬間摧毀了眼前的街道。 弟弟的預言成真了？ 對於這座城市乃至世界而言，這是人類的末日？ 還是新時代的開始？...

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